ARTROPODOFAUNA ASSOCIADA A COLMEIAS DE DEZ DIFERENTES ESPÉCIES DE ABELHAS SEM FERRÃO EM MELIPONÁRIO DE VINHEDO-SP

Bruno Polizello ¹; Osmar Malaspina ² – ¹ Biólogo, Especialista em Entomologia Urbana pela UNESP Rio Claro. – ² Professor Livre-Docente do Depto de Biologia e Pesquisador do Centro de Estudos de Insetos Sociais IB-UNESP Rio Claro.

INTRODUÇÃO

As abelhas sociais nativas, também denominadas de meliponíneos, são as únicas que não possuem ferrão ou acúleo (NOGUEIRA-NETO, 1997). O mesmo é atrofiado, sendo assim incapazes de ferroar, recebendo o nome popular de “abelha sem ferrão”. A criação de meliponíneos é chamada de meliponicultura (Pereira, 2005; Nogueira, 1997).

As abelhas sem ferrão pertencem à superfamília Apoidea, família Apidae e subfamília Meliponinae, sendo esta subdividida em duas tribos: Meliponini, com apenas o gênero Melipona e Trigonini, sendo esta última, composta por dezenas de gêneros (Kerr et al., 1996). Ao longo do território brasileiro, existe uma diversidade grande de espécies, sendo conhecidas cerca de 400, distinguindo-se em características como cor, forma, tamanho, hábitos de nidificação e população de ninho (Pereira, 2005).

Dentre as abelhas, os meliponíneos são de fundamental importância para a manutenção da biodiversidade e do ecossistema, polinizando cerca de 40 a 90% das espécies vegetais que compõem a flora nativa (Kerr et al., 1996). Infelizmente, apesar de tamanha importância ecológica, as abelhas sem ferrão se encontram em declínio populacional acelerado, devido a fatores como os desmatamentos, as queimadas, o extrativismo de meleiros, a ação das serrarias e o uso de inseticidas (Kerr et al., 2001).

As abelhas sem ferrão, diferentemente de outras abelhas e vespas, possuem convivendo no interior de suas colmeias uma grande diversidade de artrópodes, que estabelecem com elas diferentes relações ecológicas, harmônicas e/ou desarmônicas, desde inimigos naturais como predadores, parasitos, vizinhos associados, comensais e até mutuais. Estes insetos que habitam em seus ninhos, muitas vezes favorecem-se pelas condições climáticas de umidade interna, isso devido à presença de barro e detritos no interior das colmeias. Além disso, alguns artrópodes podem ser encontrados no ambiente fora da colmeia (Nogueira-Neto, 1997).

Essa umidade no interior das colmeias propicia a instalação de uma artropodofauna, composta de organismos como, ácaros, baratas, besouros, colêmbolas, pseudo-escorpiões e formigas (Coletto-Silva, 2005). São encontrados ainda, aranhas, maribondos ou vespas sociais, barbeiros do gênero Apiomerus, que predam as abelhas ou ainda sugam-lhes a hemolinfa do corpo; alguns microlepidópteros; a moscona, Hermetia illuscens (Linnaeus, 1758); microhimenópteros; besouros cegos e os forídeos, considerados os principais inimigos dos meliponíneos (Nogueira-Neto, 1997).

OBJETIVOS

O trabalho teve como objetivo realizar um levantamento comparativo da artropodofauna (identificando taxonomicamente os inimigos naturais, vizinhos associados e inquilinos) que vive associada a colmeias de dez diferentes espécies de abelhas sem ferrão em um Meliponário, localizado no município de Vinhedo-SP, além de sugerir as possíveis relações ecológicas, harmônicas e/ou desarmônicas, existentes entre a fauna de artrópodes encontrada e as abelhas sem ferrão.

MATERIAIS E MÉTODOS

O trabalho de coleta foi realizado no período compreendido entre os meses de agosto de 2017 a julho de 2018, em um Meliponário localizado no município de Vinhedo-SP. O Meliponário localiza-se nos fundos do Bosque Municipal José Carlos Giunco, com a seguinte coordenada geográfica: 23º00’52.3”S 46º57’49.5”W. O bosque fica localizado fora do perímetro urbano a cerca de 3 km, tratando-se de uma reserva florestal. Sem entrar no bosque é possível verificar a presença de potenciais plantas meliponícolas como o Assa-peixe, Cipó-uva e Capixingui.

Vinhedo é uma cidade que possui 81,74 Km2 de extensão territorial. Suas coordenadas geográficas são latitude de 23°01’47’’, longitude de 46°58’28’’ e altitude de 720m acima do nível do mar. Possui clima temperado, úmido e quente, com inverno seco, pelo Sistema Koppen. A precipitação média anual é de 1.404 mm (Prefeitura Municipal de Vinhedo, 2017; Ache Tudo & Região, 2017).

No meliponário foram monitoradas 47 colmeias de abelhas sem ferrão de dez diferentes espécies (Tabela 1), com inspeções voltadas para a coleta da fauna de artrópodes associada. O período compreendido para a coleta da artropodofauna foi de um ano, num total de 14 coletas. As coletas foram realizadas principalmente no interior das colmeias, e para complementar, ocorreram coletas nas proximidades das mesmas.

Segundo Coletto-Silva (2005) são utilizados diferentes métodos para realizar a coleta de informações referente à artropodofauna que vive associada aos ninhos das abelhas sem ferrão. Para artrópodes muito pequenos e presentes no interior das colmeias (ácaros, colêmbolas, psocópteros, coleópteros) utilizou-se pincel embebido em álcool e/ou um aspirador.

Dessa forma, como os insetos geralmente possuem o corpo frágil, ou ainda alguns são muito pequenos, aqueles que estiveram presentes no interior das colmeias foram coletados utilizando-se materiais como pinças, pincéis umedecidos em álcool e/ou aspiradores entomológicos para não os danificar. Já para os insetos voadores, que fazem seu ninho na parte interna e/ou externa das caixas das abelhas e que possam ter alguma relação ecológica com as abelhas sem ferrão, foi utilizada para captura uma rede entomológica.

Os organismos coletados foram conservados em recipientes plásticos contendo álcool 70% e etiquetados. Posteriormente, as amostras foram levadas para o laboratório da Unidade Laboratorial de Referência em Pragas Urbanas do Instituto Biológico em São Paulo para análise. A confirmação dos grupos taxonômicos (ordens, famílias, gêneros e se possível em alguns casos a definição da espécie) contou com o auxílio de um microscópio estereoscópico, diferentes chaves dicotômicas de acordo com a classificação prévia do organismo coletado, sendo a classificação taxonômica realizada pelo próprio autor, e também com a colaboração de pesquisadores especialistas.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Durante as quatorzes coletas do presente trabalho foram coletados e identificados artrópodes representantes de sete ordens nas colmeias de abelhas do Meliponário, entre elas: Acarina; Araneae; Blattaria; Dermaptera; Diptera; Hemiptera e Hymenoptera (Quadros 1 e 2).

Esses artrópodes foram coletados de cinco espécies de meliponíneos: Mandaçaia, Uruçu-Amarela, Uruçu-Boca-de-Renda, Mandaguari e Manduri. Dentre elas, destaque para as duas primeiras, visto que foram as espécies em que mais se encontraram artrópodes. No entanto, em outras cinco espécies de abelhas avaliadas nenhum artrópode foi verificado, sendo elas: Jataí, Iraí, Mirim Preguiça, Mirim Droryana e Marmelada-Amarela. Isso provavelmente se deve a presença de mecanismos de defesa destas espécies.

Os ácaros foram os organismos mais frequentes no meliponário, estando presentes em todas as coletas, seguido por Hymenoptera (formigas), Araneae (aranhas), Dermaptera (tesourinhas) e Diptera (forídeos). Já as menos frequentes foram três, representadas por Blattaria (baratas), Hymenoptera (vespas) e Percevejos (Hemiptera).

Ácaros:

Todos os ácaros foram coletados e identificados como sendo da Ordem Acarina, subordem Mesostigmata, família Laelapidae e gênero Bisternalis (Figura 1). Eles foram encontrados convivendo com quatro espécies de meliponíneos. Estes ácaros eram bem pequenos e de coloração branca.

Foram verificados na maioria das colmeias de abelhas Mandaçaias em todas as quatorze coletas. Com menos frequência foram encontrados em colmeias de Uruçu-Amarela (4ª, 9ª, 11ª, 12ª, 13ª e 14ª coleta), Uruçu-Boca-de-Renda (1ª e 2ª coleta) e Manduri (4ª, 10ª e 11ª coleta) (Quadros 1 e 2).

Outros autores em seus trabalhos relatam ter encontrado esse mesmo gênero de ácaros Bisternalis, em colmeias de meliponíneos.

Segundo Coletto-Silva (2005) os ácaros que estabelecem relações com os meliponíneos pertencem às seguintes subordens: Astigmata (Gaudiellidae), Prostigmata (Tydeidae) e Mesostigmata; e as famílias: Laelapidae, Anthenophoridae, Amerosiidae, Ascidae, Gammasidae, Macrochelidae, Trachyuropodidae.

Os ácaros do presente trabalho encontravam-se sempre na região entre a melgueira e a tampa, onde as operárias constroem o geoprópolis, uma mistura de resina e barro. Também foram vistos na região da lixeira em algumas das colmeias. Nas demais espécies de abelhas do meliponário que não produzem o geoprópolis, os ácaros não foram observados. Como os ácaros da família Laelapidae são comumente encontrados no solo, e parte dos meliponíneos são geopropolizadores, é provável que os ácaros observados no trabalho “peguem carona” nas partículas de barro presentes no solo. As mesmas são trazidas pelas abelhas para a construção da geoprópolis, e consequentemente por forésia esses ácaros se dispersam conseguindo alcançar as colmeias.

As informações acima também foram observadas por Coletto-Silva (2005). Segundo ele, ácaros também foram encontrados habitando as tampas e as melgueiras das colmeias, numa região denominada batume ou geoprópolis. O batume possui poros que fornecem galerias, caracterizando um micro ambiente propício ao desenvolvimento desses ácaros, em que encontram proteção, abrigo contra predadores e temperatura favorável.

Segundo Amabis e Martho (2004) determinados organismos vivos associam-se com indivíduos de outras espécies a fim de obter substâncias alimentares e/ou abrigo. Na relação de comensalismo o organismo faz associação com outro somente pela aquisição de resíduos alimentares, enquanto que no inquilinismo há interesse apenas em obtenção de abrigo. Nos dois casos, não prejudicam e nem beneficiam os indivíduos aos quais se associam.

Em conformidade com o autor acima e diante de todas as observações realizadas ao longo das coletas, o presente trabalho sugere que as relações ecológicas entre os ácaros do gênero Bisternalis e as abelhas sem ferrão que produzem a geoprópolis sejam harmônicas, caracterizadas como inquilinismo e comensalismo (Tabela 2). No primeiro tipo de associação, os ácaros provavelmente estão sendo beneficiados dentro da colmeia por encontrarem abrigo e proteção contra predadores, além das condições de umidade e temperatura favoráveis. No segundo, eles beneficiam-se dos detritos alimentares gerados na lixeira pelas abelhas, como por exemplo, fezes e abelhas mortas. Para as abelhas, a presença deles não traz prejuízos nem benefícios, considerados apenas como meros inquilinos.

Tesourinhas:

As tesourinhas (Ordem Dermaptera) foram encontradas sempre em pequeno número na maioria das coletas, sendo verificadas em algumas das colmeias de três espécies de meliponíneos: Mandaçaia, Uruçu-Amarela e Mandaguari (Quadro 1). Elas tiveram a maior frequência por coleta em colmeias de abelhas Mandaçaia (Quadro 2). Foram sempre observadas movimentando-se sobre a geoprópolis, exceto em colmeias de Mandaguari, espécie que não é geopropolizadora, mas excelente propolizadora, sendo as tesourinhas vistas sobre a própolis.

Este artrópode também foi encontrado por Silva et al. (2011) em colmeias de M. seminigra (Uruçu-Boca-de-Renda), situadas em meliponário rural na região de Manaus. Já Silva et al. (2016) e Coletto-Silva (2005) não relataram a presença de tesourinhas, respectivamente, nas seguintes localidades: Mossoró-RN e Comunidades indígenas no estado do Amazonas.

É provável que os dermápteros alimentem-se de pólen, fungos e restos de insetos mortos no interior das colmeias (Lienhard; Smithers 2002).

Provavelmente, a presença desses insetos não acarrete perigo aos meliponíneos, uma vez que estão no interior das colmeias, comportando-se como inquilinos. Os mesmos acabam obtendo abrigo, proteção, e, além disso, foram vistos alimentando-se de detritos no interior das colmeias, sem para isso prejudicar as abelhas. Dessa forma, o presente trabalho sugere que as relações ecológicas entre as tesourinhas e as abelhas sem ferrão sejam harmônicas, caracterizadas como inquilinismo e comensalismo (Tabela 2).

Aranhas:

As aranhas (Ordem Araneae) coletadas foram verificadas sempre nas proximidades das colmeias, geralmente fazendo suas teias na superfície ao redor das caixas individuais, como também nos suportes coletivos, buscando estar sempre próximo a linha de voo das abelhas campeiras. Não foram encontradas aranhas no interior das colmeias.

Coletto-Silva (2005) também registrou aranhas ao redor das caixas e, frestas de colmeias de meliponíneos, assim como em seu interior.

Ao longo das 14 coletas do trabalho, foi obtido um total de 21 indivíduos de aranhas, dos quais 15 deles (71,42%) eram jovens e apenas seis (28,57%) eram adultos. Ao todo, quatro famílias de aranhas foram registradas, estando estas, próximas a colmeias de apenas duas espécies de meliponíneos (Mandaçaia e Uruçu-Amarela) (Quadros 1 e 2).

A família mais abundante foi Araneidae (61,9%), representada pela espécie Nephilingis cruentata (Fabricius, 1775) (Figura 2), sendo esta a aranha mais amostrada, num total de 13 indivíduos. A segunda família mais abundante foi Salticidae (28,57%) representada por aranhas de dois gêneros diferentes (Corythalia e Breda). As famílias Thomisidae (gênero Misumenops) e Scytodidae, com a espécie Scytodes itapevi (Brescovit & Rheims, 2000) foram pouco freqüentes, representadas por um indivíduo cada (4,76%).

A família Araneidae com muitas aranhas jovens da espécie N. cruentata, foram encontradas principalmente próximas as colmeias de Mandaçaias. Foram observadas também, mas com menor frequência, próximas a colmeias de Uruçu-Amarela.

Com relação à família Salticidae, aranhas foram encontradas próximas tanto de colmeias de Mandaçaia, como também de Uruçu-Amarela. Já na família Thomisidae, foi encontrada apenas uma aranha, sendo esta do gênero Misumenops, estando relacionada a colmeias de Mandaçaias. Foi coletada também, apenas uma aranha da família Scytodidae, sendo esta da espécie S. itapevi, encontrada próxima a colmeias de Uruçu-Amarela.

Silva et al. (2011) registraram aranhas tanto na área do meliponário que coletaram, como no interior das colmeias, principalmente entre as frestas das alças da caixa de madeira para criação de abelhas sem ferrão.

Além das colmeias de abelhas Mandaçaias, aranhas também foram coletadas nos suportes de colmeias de Uruçu-Amarela. A maior ocorrência de aranhas nessas duas espécies de meliponíneos pode ser explicada pela maior quantidade de colmeias próximas, sendo as únicas espécies do meliponário mantidas em suportes coletivos.

Em seu trabalho Silva et al. (2016) relata que devido ao pequeno tamanho corporal das aranhas encontradas, não é provável que causem problemas às abelhas.

Embora todas as aranhas coletadas no meliponário possuam tamanho pequeno, isso não significa que sejam inofensivas, visto que, logo na primeira coleta próximo a uma das colmeias de Uruçu-Amarela havia uma abelha capturada em uma teia. Tratava-se de uma teia construída por uma aranha da família Araneidae, da espécie N. cruentata.

Kerr et al. (1996) e Nogueira-Neto (1997) relatam que, algumas espécies de aranhas possuem o hábito de ficar próximo à entrada das colmeias de meliponíneos, com a finalidade de capturar abelhas ao entrar e sair.

Segundo Odum (1988), a relação ecológica denominada predatismo é definida quando um indivíduo (considerado predador) alimenta-se de parte ou o todo de outro organismo (considerado presa), sendo essa relação positiva para o primeiro e negativa para o segundo.

Em conformidade com o autor acima, de uma maneira geral, o presente trabalho sugere que a relação ecológica entre as aranhas coletadas e as abelhas seja desarmônica, do tipo predatismo, sendo prejudicial para a abelha e benéfica para a aranha (Tabela 2). Assim, as teias construídas pelas aranhas (predadoras generalistas) nas proximidades das colmeias servem para a captura de insetos em geral, o que não evita que ocasionalmente as abelhas acabem sendo capturadas e predadas. Uma sugestão simples para combater às aranhas é eliminá-las sempre que possível, além da remoção de suas teias durante o manejo das colmeias do meliponário. É muito importante ainda, que o meliponicultor tome cuidado ao fazer a remoção das telhas das colmeias, para evitar assim acidentes com as aranhas.

Forídeos:

Os forídeos (Ordem Diptera) foram verificados em três espécies de meliponíneos, Mandaçaia, Uruçu-Amarela e Uruçu-Boca-de-Renda. Desde a primeira coleta até a sexta (Quadros 1 e 2), poucos deles foram coletados, situação considerada até certo ponto natural, uma vez que o meliponicultor procura realizar um manejo das colmeias, evitando o início de uma infestação.

Até a sexta coleta do presente trabalho, as duas colmeias de Uruçu-Boca-de-Renda foram as que apresentaram o maior número de forídeos, como também a maior frequência por coleta, com aproximadamente sete ou oito deles presentes, no entanto, sem causar prejuízos ao enxame. Foram raras as colmeias de Mandaçaia e Uruçu-Amarela onde esses insetos foram observados. Em todos os casos eram verificados na região das melgueiras, mas nada que a princípio comprometesse a colmeia. A captura dos forídeos contou com o auxílio de um aspirador entomológico, uma vez que se movimentavam de maneira muito ágil.

Durante a oitava coleta, em uma das colmeias de Uruçu-Amarela foram coletados muitos forídeos adultos. Os potes de pólen e favos de cria da colmeia estavam sendo consumidos pela fase larval das moscas. Esta colmeia havia sido adquirida recentemente pelo meliponicultor, e devido ao acréscimo de um módulo, ao movimentar a melgueira, a base da mesma cedeu e os potes de mel estouraram. O mel escorreu acumulando-se na parte debaixo da caixa, conhecida como lixeira durante alguns dias, o que fez com que ocorresse a fermentação, fato que atraiu os forídeos.

Conforme Pereira et al. (2012) os forídeos que penetram nos ninhos de meliponíneos são atraídos pelo odor de pólen e mel fermentado, e acabam ovipositando nos potes de pólen e favos de cria.

Segundo Nogueira-Neto (1997) geralmente essa invasão também ocorre quando as colmeias estão fracas ou desorganizadas, como acontece após a transferência de uma colmeia para uma caixa de criação, as mesmas ficam suscetíveis aos ataques de forídeos.

Segundo Venturieri (2008), em casos de grande infestação de forídeos, o melhor a se fazer é utilizar armadilhas contendo vinagre caseiro.

Em conformidade com os autores acima, para reverter a situação, foi colocada uma armadilha externa com vinagre de maçã para diminuir a infestação dos forídeos, obtendo-se uma diminuição dos mesmos nas coletas subseqüentes. Ao todo foram coletados 106 forídeos na armadilha de vinagre na entrada da colmeia de Uruçu-Amarela, caracterizando uma alta infestação.

Segundo Nogueira-Neto (1997), quando essas moscas estão em grande número causam a morte da colmeia e consequentemente prejuízos ao meliponicultor.

Em conformidade com o autor acima, o número de forídeos coletados no trabalho foi muito elevado, colocando a colmeia em fase terminal. Infelizmente, mesmo o meliponicultor tendo conseguido reduzir a quantidade de forídeos e inserido discos de cria no interior da colmeia a fim de restabelecer a população de abelhas novamente, depois de aproximadamente dois meses e meio a colmeia de abelhas Uruçu-Amarela não conseguiu se recuperar e pereceu.

Aidar (2000) define o ataque de forídeos em colmeias de meliponíneos em três fases: fase inicial (definida pela presença de 5 a 10 forídeos adultos), fase intermediária (com mais de 20 forídeos adultos) e a fase terminal, quando a colmeia já possui mais de 50 forídeos adultos.

Segundo Nogueira-Neto (1997) os principais gêneros de forídeos que podem ser encontrados nas colmeias de meliponíneos são: Pseudohypocera, Aphiochaeta, Melitophora e Melaloncha.

Os forídeos que foram coletados pelo meliponicultor no meliponário causaram a morte da colmeia foram identificados como sendo pertencentes da espécie

Pseudohypocera kerteszi (Figura 3), descrita na literatura em vários trabalhos como sendo o principal inimigo das abelhas indígenas.

Coletto-Silva (2005) também encontrou essa espécie de forídeo no interior de colmeias de abelhas indígenas. Estes além de parasitar as abelhas, realizavam pilhagem e predação, sendo o nível de dano a colmeia elevado. Segundo Nogueira-Neto (1997), espécies do gênero Pseudohypocera têm causado muitos problemas para a meliponicultura brasileira.

Segundo Aidar (2000) algumas medidas profiláticas devem ser tomadas pelo meliponicultor. Quando a colmeia estiver com muitos forídeos, nunca deixá-la exposta nos arredores do meliponário, a fim de não infestar o local, aumentando o risco de outras colmeias. Além disso, é fundamental a remoção dos materiais em decomposição e resíduos de colmeias mortas com resquícios, como por exemplo, cera, potes de alimento vazios e, favos de cria.

Em conformidade com o autor acima, o meliponicultor isolou a colmeia de Uruçu-Amarela infestada por forídeos para evitar que as demais pudessem ser afetadas por eles. Além disso, realizou a limpeza da colmeia, retirando os pupários dos forídeos, os potes de pólen e discos de cria contaminados com ovos e larvas, como também reduziu a matéria orgânica em decomposição, como folhas e frutos na área do meliponário.

Ainda, segundo Aidar (2000) é preciso manter as colmeias iniciais sempre populosas e com ausência de pólen. Deve-se tomar muito cuidado durante as revisões, evitando danificar os potes de pólen e de crias.

O parasitoidismo baseia-se na morte em curto prazo do organismo hospedeiro. Geralmente os parasitóides são larvas de vespas (Ordem Hymenoptera) ou então de moscas (Ordem Diptera). Nessa relação, os adultos de vida livre copulam e a fêmea segue em busca de um hospedeiro para colocar seus ovos. Geralmente este hospedeiro é um pré-adulto de inseto, que servirá de alimento para a prole do organismo parasitóide (ACIESP, 1997).

Dessa forma, a relação ecológica entre essa espécie de forídeo (P. kerteszi) e as abelhas sem ferrão é caracterizada como sendo desarmônica, do tipo parasitoidismo, uma vez que as larvas dessa espécie causam muitos prejuízos, alimentando-se das crias e alimentos das abelhas, podendo levar em muitos casos a extinção da colmeia (Tabela 2). Essas moscas adultas são oportunistas na procura por colmeias em desequilíbrio, driblam as abelhas sentinelas, copulam e realizam a postura dos ovos.

Formigas:

Quatro espécies e duas morfoespécies de formigas (Ordem Hymenoptera; Família Formicidae) foram coletadas, são elas: Camponotus crassus (Mayr, 1862); Camponotus rufipes (Fabricius, 1775); Tapinoma melanocephalum (Fabricius, 1793); Monomorium floricola (Jerdon, 1851); Crematogaster sp. 1 e Pheidole sp. 19. (Figuras 4 a 9). Foram encontradas convivendo com quatro espécies de meliponíneos (Quadros 1 e 2).

Ao longo das coletas as formigas foram sempre observadas entre às frestas (módulos) das caixas, principalmente entre o sobreninho e a melgueira, e entre esta última e a tampa. Além de, em alguns casos, estarem sobre o acetato (tipo de plástico) que fica entre a tampa e a melgueira, e ainda, sobre a geoprópolis. Em nenhuma das coletas as formigas foram verificadas no interior do ninho, como em potes de alimento de pólen e mel e/ou discos de cria.

Neste trabalho foram observadas nas frestas de colmeias de abelha Mandaçaia, formigas de duas espécies. A primeira, M. floricola foi verificada durante três coletas consecutivas em duas das colmeias (9ª, 10ª e 11ª). Já a segunda, C. crassus, na 11ª coleta em apenas uma colmeia. A espécie M. floricola também foi observada durante seis coletas consecutivas (4ª a 9ª coleta) em uma colmeia de Uruçu-Amarela, entre as frestas da caixa.

Em apenas uma das colmeias de abelha Mandaguari durante as cinco primeiras coletas (1ª a 5ª), foram coletadas sobre o acetato rainhas e operárias de T. melanocephalum, conhecida popularmente como formiga fantasma.

Também, em uma das colmeias de abelha Uruçu-Amarela convivendo juntas na mesma caixa, havia duas morfoespécies de formigas, Pheidole sp. 19 e Crematogaster sp. 1. Ambas foram encontradas desde a 1ª coleta até a 7ª coleta. Na 11ª coleta, Pheidole sp. 19 reaparece, porém desta vez em outra colmeia de Uruçu-Amarela, sendo encontrados sobre a geoprópolis: pupas, soldados e operárias (Quadros 1 e 2).

Em outra colmeia de Uruçu-Amarela (da 4ª até a 7ª coleta) (Quadros 1 e 2), havia concomitantemente na mesma caixa duas espécies de formigas do gênero Camponotus, conhecidas popularmente como formigas carpinteiras, sendo elas: C. crassus e C. rufipes.

A espécie C. crassus, foi encontrada em quatro espécies diferentes de abelhas, são elas: uma colmeia de Uruçu-Boca-de-Renda (4ª a 6ª coleta); Uruçu-Amarela (4ª a 7ª coleta); uma colmeia de Mandaguari (8ª, 9ª, 10ª e 11ª coleta) e duas colmeias de Mandaçaia (apenas na 11ª coleta). Já a espécie C. rufipes, ocorreu apenas na abelha Uruçu-Amarela. Ela foi observada durante três coletas consecutivas (4ª a 6ª coleta) (Quadros 1 e 2).

Ao longo das 14 coletas, a riqueza de espécies e morfoespécies de formigas foram maiores em Uruçu-Amarela, sendo que nessa espécie de abelha foram encontradas três espécies de formigas: M. floricola, C. crassus e C. rufipes, além de duas morfoespécies Pheidole sp. 19 e Crematogaster sp.1, com exceção de T. melanocephalum (Quadros 1 e 2).

No momento das coletas as formigas não estavam no interior das colmeias, na maioria dos casos estas foram vistas associadas às frestas, ou ainda, sobre o acetato e a geoprópolis. Embora algumas das espécies de formigas coletadas sejam consideradas doceiras, como T. melanocephalum e M. floricola, não é possível afirmar que elas e as demais espécies e morfoespécies de formigas estivessem se alimentando do mel e/ou do pólen das abelhas, ou ainda, prejudicando as crias das mesmas, uma vez que isso não foi observado em nenhuma das coletas.

Porém, podemos afirmar que todas as formigas estavam sendo beneficiadas pela estrutura de madeira das caixas para fazer seus ninhos, principalmente às formigas carpinteiras (C. crassus e C. rufipes) que são assim chamadas por escavarem galerias na madeira para construção de seus ninhos.

Segundo Coletto-Silva (2005) formigas do gênero Pheidole foram observadas associadas às frestas e ao geoprópolis existente entre a tampa e a melgueira.

Em conformidade com o autor acima, no presente trabalho foram encontradas operárias de formigas do gênero Pheidole, mais especificamente da morfoespécie Pheidole sp. 19. Foi constatada ainda, a presença de pupas e soldados sobre a geoprópolis, como também entre as frestas da colmeia.

Segundo Nogueira-Neto (1997) certa vez uma espécie de abelha denominada Iraí (N. testaceicornis) deixou um espaço vazio junto ao ninho para ser ocupado por formigas do gênero Camponotus, aparentemente com benefício mútuo para ambas as partes.

Existe no meliponário apenas uma colmeia dessa espécie de abelha Iraí, no entanto, diferentemente do observado pelo autor acima, não foram encontradas formigas Camponotus associadas a ela.

Também, segundo Camargo (1984), existem associações obrigatórias entre abelhas e formigas, como por exemplo, o caso da abelha indígena Trigona compressa e a formiga da espécie Crematogaster stolli. O presente trabalho também identificou uma espécie do gênero Crematogaster sp. 1, mais especificamente a morfoespécie Crematogaster sp. 1, sendo verificada entre as frestas da caixa de colmeia de Uruçu-Amarela.

Coletto-Silva (2005) registram a presença de formigas do gênero Camponotus em ninhos de meliponíneos mortos, porém, não é possível dizer com certeza se essas formigas são as causadoras da morte das colmeias.

Ainda, Pereira et al. (2018) relatam que quando colmeias de meliponíneos estão enfraquecidas, espécies de formigas podem se instalar, dentre elas a sarassará (Camponotus spp.).

Em conformidade com os autores acima, o presente trabalho também encontrou formigas do gênero Camponotus (C. crassus e C. rufipes). Entretanto, durante nenhuma das coletas foi observada a predação de abelhas, nem a ocorrência de ninhos de abelhas mortos.

Segundo Coletto-Silva (2005) depois dos forídeos, as formigas representam o grupo que se comporta como os principais inimigos naturais dos meliponíneos. Ainda, segundo Venturieri (2008), especialmente em ninhos recém desmembrados, fracos e com alimento exposto, formigas de tamanho maior (tracuás), podem destruir rapidamente caixas mal fechadas.

Segundo Kerr et al. (1996), algumas espécies de formigas conseguem destruir colmeias inteiras de meliponíneos, dessa forma, o melhor é eliminar toda e qualquer possibilidade de acesso das formigas às colmeias.

Dessa forma, o presente trabalho sugere que o meliponicultor faça a proteção das colmeias contra as formigas, protegendo os cavaletes dos suportes individuais e/ou coletivos onde ficam as colmeias com latas untadas com graxa e emborcadas, além de espumas com óleo queimado. É necessário que isso seja feito de forma frequente, uma vez que essas substâncias ressecam e precisam de monitoramento.

Essas medidas acima também são indicadas por Pereira et al. (2012) e Nogueira-Neto (1997). No entanto, segundo Kerr et al. (1996), mesmo com todas essas proteções as rainhas das formigas são aladas e podem alcançar as colmeias.

Dessa maneira, sugere-se ainda que, o meliponicultor realize vistorias periódicas para verificar se há formigas presentes e por fim eliminá-las.

Outro fator que justifica o controle de formigas é que aparentemente possam não causar danos às colmeias de abelhas, porém atuam como veiculadoras de patógenos, podendo dessa forma, se em contato com os potes de alimento, por fim contaminá-los, trazendo assim prejuízos ao meliponicultor.

O presente trabalho sugere que a relação ecológica entre as formigas e as abelhas na maioria dos casos seja do tipo inquilinismo, uma vez que as formigas se beneficiam obtendo abrigo na estrutura de madeira da colmeia (Tabela 2). Todavia, mesmo sabendo que na maioria das vezes atuam comportando-se como inquilinas, é sempre bom evitar a presença delas, uma vez que em certas situações como já relatado por outros autores, a relação possa ser prejudicial para as abelhas, que em casos de conflitos físicos, as formigas se sobressaem realizando a predação dos meliponíneos.

Todas as espécies e morfoespécies de formigas verificadas nas colmeias do meliponário são comumente encontradas no ambiente urbano. Várias delas, além de estarem associadas com as abelhas sem ferrão, são extremamente adaptadas a viver próximas de estruturas e construções humanas, e assim, acabam causando danos econômicos e incômodos e, além disso, em ambientes hospitalares veiculam microrganismos patogênicos.

De alguma forma elas conseguiram acessar as colmeias, seja através dos cavaletes que sustentam as mesmas, ou ainda, pelo voo das rainhas aladas. Tanto nas colmeias do meliponário como na área urbana, os fatores que geralmente contribuem para a sua instalação e reprodução é o acesso a abrigo, água e alimento.

Baratas:

Algumas baratas (Ordem Blattaria) foram encontradas exclusivamente em uma mesma colmeia de Uruçu-amarela durante duas coletas consecutivas (6ª e 7ª coleta) (Quadros 1 e 2). As mesmas foram coletadas ainda na fase de ninfa, com tamanho pequeno, aproximadamente 15 mm de comprimento e de coloração marrom escura. Por não terem alcançado a fase adulta, à identificação taxonômica em nível genérico e específico foi dificultada. É provável que sejam espécies silvestres (Figura 10).

A presença de baratas no interior de colmeias de meliponíneos também foi constatada por outros três autores: Nogueira-Neto (1997), Coletto-Silva (2005) e Silva et al. (2016).

Segundo Nogueira-Neto (1997), em colmeias de abelhas indígenas podem ser encontradas, além da barata de esgoto P. americana, algumas espécies silvestres de baratas. Já Silva et al. (2016) coletaram e identificaram baratas adultas com aproximadamente 12 mm de tamanho, sendo estas da espécie Blattella germanica (Linnaeus, 1767).

Ademais, segundo Coletto-Silva (2005) é frequente encontrar espécies diferentes de baratas associadas a colmeias de abelhas indígenas, principalmente do gênero Melipona.

É provável que a presença das baratas possa ser explicada pelo microclima de calor e umidade elevada no interior da colmeia, além da presença de alimento como mel e pólen, e ainda, a presença de espaço na parte superior da melgueira, fato que pode ter beneficiado o desenvolvimento.

Segundo Coletto-Silva (2005), as baratas são animais sinantrópicos e a sua presença no interior de caixas de meliponíneos se dá justamente pelo fato de buscarem abrigo. Essa situação deve ser combatida sempre que possível, visto que veiculam agentes causadores de doenças.

Também, segundo Nogueira-Neto (1997), as baratas não são inimigas sérias das abelhas, entretanto, pelo fato de serem asquerosas, é aconselhável ao meliponicultor o controle das mesmas quando presentes nas colmeias. Geralmente elas aparecem em colmeias enfraquecidas, muitas vezes entram quando ninfas e crescem ficando aprisionadas.

Dessa maneira, as baratas encontradas no interior das colmeias de Uruçu-Amarela devem ser evitadas e controladas. Além de estarem buscando refúgio, é provável que esses organismos atuem como veiculadores de patógenos, sendo passível a contaminação do mel e do pólen, tornando os mesmos impróprios para o consumo humano. Recomenda-se aos meliponicultores que utilizem um cone invertido no suporte de cada colmeia para impedir a subida das baratas até o ninho.

Neste trabalho sugere-se que a relação ecológica entre as baratas e as abelhas sem ferrão seja do tipo inquilinismo, sendo benéfica apenas para as baratas, e neutra para as abelhas, não prejudicando e nem beneficiando as mesmas (Tabela 2). É provável que as baratas além do abrigo obtido no interior da colmeia, atraídas pelas condições de umidade e calor, também estejam se alimentando de alimentos, como o mel e o pólen, mas isso não foi observado.

Hemiptera:

Alguns poucos organismos da Ordem Hemiptera foram coletados na parte externa das colmeias e próxima a entrada delas, geralmente aderidos à fita crepe que ajuda na vedação das colmeias. Os mesmos apareceram em apenas duas espécies de meliponíneos, são elas: Uruçu-Amarela e Mandaçaia. Ocorreram apenas nas coletas iniciais (1ª e 3ª) (Quadros 1 e 2).

Segundo Nogueira-Neto (1997), Apiomerus é um gênero de barbeiros predadores que realiza ataques aos meliponíneos, matando-os e sugando-lhes a hemolinfa do corpo. São encontrados em meliponários, matando as abelhas nas proximidades da entrada das colmeias. Quando vistos, devem ser eliminados um a um pelo meliponicultor, sem a utilização de inseticidas para evitar contaminações.

Pelo fato de alguns dos percevejos coletados serem vistos próximo a entrada de algumas das colmeias, a suspeita foi de que se tratasse de percevejos hematófagos ou ainda, predadores. No entanto, os organismos identificados foram classificados como sendo das seguintes famílias: Pentatomidae, Coreidae, Lygaeidae e Alydidae.

Os percevejos pertencentes a essas famílias não são hematófagos e nem predadores. No entanto, eles foram classificados como fitófagos. Nesse caso, o aparelho bucal (rostro ou estilete) dos mesmos é reto e longo, apresentando-se subdividido em quatro segmentos. Sua presença no momento da coleta foi simples acaso. Como se alimentam de seiva das plantas é muito provável não possuam nenhuma relação ecológica com as abelhas indígenas.

Hymenoptera:

Algumas vespas (Ordem Hymenoptera) da família Vespidae (Subfamília: Polistinae) foram coletadas com o auxílio da rede entomológica. Ninhos foram encontrados próximos a entrada de uma colmeia de abelha Mandaçaia durante a 10ª coleta, como também próximo a entrada de uma colmeia de Mandaguari durante as cinco últimas coletas (10ª, 11ª, 12ª, 13ª e 14ª coleta) (Quadros 1 e 2). Foram duas as espécies de vespas capturadas, ambas pertencentes ao gênero Myschocyttarus (Figuras 11 e 12).

As vespas coletadas próximas a colmeia de Mandaçaia possuíam coloração preta, já as próximas a colmeia de Mandaguari coloração avermelhada. Todos os indivíduos foram identificados como sendo fêmeas. Seus ninhos são formados por uma ou mais rainhas, além de serem compostos por um ou mais favos presos por um pedúnculo.

Segundo Nogueira-Neto (1997) existe uma espécie de vespa Polybia ignobilis, de coloração preta e com fortes mandíbulas, que realiza predação de abelhas Mandaçaia (M. quadrifasciata), Jataí (T. angustula) e Tiúba (M. compressipes), nas proximidades dos seus ninhos. Além dessa espécie, é provável que outras espécies de vespas ataquem os meliponíneos.

Embora ocorram ataques de algumas espécies de vespas contra as abelhas indígenas, em determinadas situações, a convivência próxima entre elas é pacífica. Várias espécies de vespas fazem seus ninhos embaixo das colmeias de meliponíneos, e isso pode afetar o manejo do meliponicultor ficando o mesmo sujeito a ferroadas. No entanto, essa vizinhança de vespas garante em certos casos, proteção as abelhas contra eventuais inimigos (NOGUEIRA-NETO, 1997).

Sugere-se, neste trabalho, que a relação ecológica entre as vespas do gênero Myschocyttarus e as abelhas sem ferrão a princípio seja benéfica, podendo essas vespas, em certos casos, realizar a predação de inimigos que tentem se aproximar e/ou invadir as colmeias das abelhas indígenas. No momento das coletas não foram observados casos de predação das abelhas pelos vespídeos. São necessários estudos futuros com mais horas de observação para verificar se existe a possibilidade de predação ou não por esse gênero de vespas contra os meliponíneos (Tabela 2).

Por que em algumas das espécies de abelhas artrópodes não foram encontrados?

Em cinco espécies de abelhas indígenas que compõem o Meliponário nenhum artrópode foi encontrado tendo algum tipo de associação ou relação ecológica. Essas espécies foram as seguintes: Mirim Preguiça; Mirim Droryana; Jataí; Iraí e Marmelada-Amarela, num total de 16 colmeias.

Segundo Kerr et al. (1996), as abelhas sem ferrão na maioria das vezes são taxadas como indefesas, no entanto, determinados comportamentos de defesa são observados. Ainda, segundo Nogueira-Neto (1997) é com certa frequência que os meliponíneos removem “pelotas” resinosas dos reservatórios de própolis viscosa, para assim imobilizar partes do corpo de inimigos, como por exemplo, formigas.

Em conformidade com os autores acima alguns comportamentos foram verificados durante as coletas e isso deve ter favorecido para não observar artrópodes nessas espécies de abelhas do meliponário, como por exemplo, a presença de espécies que são exímias propolizadoras, realizando muito bem a vedação e proteção de suas colmeias, não oferecendo quaisquer orifícios que possam dar acesso do meio externo para o interior da colmeia; outras extremamente defensivas, utilizando muito bem as mandíbulas como forma de defesa.

Ademais, algumas espécies possuíam abelhas guardas vigiando as proximidades e a entrada da colmeia a fim de protegê-la contra intrusos; outras que utilizavam resinas pegajosas para imobilizar invasores. Também, aquelas que elaboraram a construção de túneis de entrada longos, dificultando assim o acesso ao ninho por inimigos, e por fim, espécies altamente populosas, indicando ser um enxame preparado perante qualquer tentativa de invasão.

CONCLUSÕES

Verificou-se que os artrópodes coletados nas colmeias do Meliponário foram os mais variados. A maior riqueza de artrópodes associados aos meliponíneos ocorreu nas colmeias de Uruçu-Amarela e Mandaçaia.

Os ácaros do gênero Bisternalis mostraram estar intimamente relacionados com as abelhas Mandaçaia, presentes em grandes quantidades em praticamente todas as colmeias desta espécie. Já a aranha N. cruentata é registrada pela primeira vez predando meliponíneos, construindo suas teias nas proximidades das colmeias, principalmente relacionada às espécies Mandaçaia e Uruçu-Amarela.

O forídeo Pseudohypocera kerteszi confirmou ser o principal inimigo dos meliponíneos, uma vez que causou a morte de uma colmeia inteira no meliponário. As formigas e as baratas encontradas aparentemente comportaram-se como inquilinas, mas de qualquer forma é sempre bom evitá-las, através do uso de barreiras mecânicas.

Constatou-se que as prováveis relações ecológicas entre a artropodofauna e os meliponíneos classificaram-se em harmônicas (inquilinismo e comensalismo) sendo os principais inquilinos representados pelos ácaros, tesourinhas, baratas e formigas. Já as desarmônicas (parasitoidismo e predatismo), sendo os inimigos naturais representados pelos forídeos e pelas aranhas, considerados respectivamente como parasitóides e predadores. No caso das vespas são necessários mais estudos posteriores para definir qual o tipo de associação.

Em suma, é fundamental organizar mais informações sobre a biologia e comportamento desses e de outros artrópodes, para assim sugerir mais hipóteses de associações ecológicas entre eles e as abelhas.

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