{"id":2089,"date":"2017-10-30T20:31:19","date_gmt":"2017-10-30T20:31:19","guid":{"rendered":"http:\/\/apacame.org.br\/site\/?page_id=2089"},"modified":"2017-10-30T20:42:04","modified_gmt":"2017-10-30T20:42:04","slug":"artigo","status":"publish","type":"page","link":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/revista\/mensagem-doce-n-143-setembro-de-2017\/artigo\/","title":{"rendered":"Artigo"},"content":{"rendered":"

TULIPEIRA-AFRICANA
\n(Spathodea campanulata): MOCINHA OU VIL\u00c3 PARA
\nAS ABELHAS?<\/h1>\n

Ana Carolina Martins de Queiroz1<\/sup>, Giorgio C. Venturieri1<\/sup>, Felipe A. Le\u00f3n Contrera2<\/sup>
\n1 – Embrapa Amaz\u00f4nia Oriental – Laborat\u00f3rio de Bot\u00e2nica. Travessa Dr. En\u00e9as Pinheiro s\/n, Caixa Postal 48, CEP 66095-100, Bel\u00e9m\/PA, Brasil.
\n2 – Instituto de Ci\u00eancias Biol\u00f3gicas, Laborat\u00f3rio de Biologia e Ecologia de Abelhas. Universidade Federal do Par\u00e1. Rua Augusto Corr\u00eaa, No 1, Campus B\u00e1sico, Guam\u00e1, CEP 66075-110 Bel\u00e9m \u2013 PA, Brasil.<\/p><\/blockquote>\n

\"Figura_1\"<\/a>
Figura 1: Melipona seminigra visitando flor de camu-camuzeiro (Myrciaria dubia). Foto: Giorgio Venturieri.<\/figcaption><\/figure>\n

INTRODU\u00c7\u00c3O<\/b><\/span><\/p>\n

A rela\u00e7\u00e3o de depend\u00eancia entre abelhas e plantas \u00e9 inquestion\u00e1vel. As primeiras retiram seus recursos alimentares (n\u00e9ctar e p\u00f3len) das flores, enquanto as plantas t\u00eam garantido o servi\u00e7o de poliniza\u00e7\u00e3o realizado pelas abelhas (e outros agentes), permitindo sua reprodu\u00e7\u00e3o. Mas nem sempre essa rela\u00e7\u00e3o se d\u00e1 de forma harmoniosa, plantas t\u00f3xicas, por exemplo, podem trazer graves consequ\u00eancias para os animais que costumam visitar suas flores em busca de alimento. Essas subst\u00e2ncias t\u00f3xicas podem estar presentes no p\u00f3len ou n\u00e9ctar das flores (Roubik, 1989). <\/span><\/p>\n

Para as abelhas, o efeito t\u00f3xico de algumas plantas \u00e9 bem conhecido e estudado. O falso barbatim\u00e3o, Dimorphandra mollis Benth. (Leguminosae), e o barbatim\u00e3o verdadeiro, Stryphnodendron adstringens (Martius) Coville (Leguminosae) podem causar graves preju\u00edzos aos apicultores, devido a mortalidade das larvas e redu\u00e7\u00e3o na longevidade de adultos de Apis mellifera. O consumo tanto de p\u00f3len quanto de n\u00e9ctar pode causar esses efeitos, sendo o p\u00f3len considerado mais nocivo (Carvalho & Message 2004; Santoro et al. 2004; Cintra et al. 2005). <\/span><\/p>\n

Outra planta que apresenta v\u00e1rios registros de efeito t\u00f3xico \u00e9 a esp\u00e9cie Spathodea campanulata, popularmente chamada de bisnagueira, tulipa africana ou espat\u00f3dea. \u00c9 uma \u00e1rvore de grande porte (at\u00e9 20m) origin\u00e1ria das florestas tropicais das regi\u00f5es central e ocidental africanas, que tem sido largamente utilizada em v\u00e1rios lugares, incluindo o Brasil, para fins ornamentais, devido a presen\u00e7a de flores numerosas, grandes e coloridas (Francis 1990). Al\u00e9m do uso paisag\u00edstico, v\u00e1rios s\u00e3o os registros das propriedades medicinais dessa esp\u00e9cie e uso como controladores de pragas (Franco et al. 2015) <\/span><\/p>\n

Apesar desses importantes benef\u00edcios, a espat\u00f3dea foi citada na lista de \u201c100 piores esp\u00e9cies invasoras do mundo\u201d pelo Grupo de Especialistas em Esp\u00e9cies Invasoras (ISSG), da Uni\u00e3o Internacional para a Conserva\u00e7\u00e3o da Natureza (IUCN). V\u00e1rios pa\u00edses registaram preju\u00edzos causados por essa esp\u00e9cie, considerando-a como invasora, incluindo Austr\u00e1lia, Brasil, Ilhas do Caribe (Cuba, Porto Rico, Martinica, Guadalupe) e muitas Ilhas do Pac\u00edfico incluindo Ilhas Cook, Fiji, Polin\u00e9sia Francesa, Guam, Hava\u00ed, Nova Caled\u00f4nia e Vanuatu (Meyer 2000). <\/span><\/p>\n

Sobre a intera\u00e7\u00e3o entre espat\u00f3dea e abelhas, v\u00e1rios s\u00e3o os registros destes insetos mortos em flores desta planta (inclusive abelhas sem ferr\u00e3o) como j\u00e1 descrito por Portugal-Ara\u00fajo em 1963 e posteriormente por Nogueira- Neto (1970) e Oliveira et al. (1991). Estudos cient\u00edficos mais atuais tamb\u00e9m analisaram essa intera\u00e7\u00e3o. Trigo e Santos (2000) monitoraram os insetos mortos nas flores desta planta por at\u00e9 cinco dias ap\u00f3s a antese e relataram que os melipon\u00edneos representaram 97% dos insetos mortos. Calligaris (2001) confirmou em laborat\u00f3rio a toxicidade do n\u00e9ctar, embora n\u00e3o tenha verificado a\u00e7\u00e3o t\u00f3xica do p\u00f3len sobre as oper\u00e1rias de abelhas Scaptotrigona postica e A. mellifera. Devido a esses efeitos letais, n\u00e3o se recomenda o uso de S. campanulata nas proximidades dos api\u00e1rios, embora seja citada como planta de import\u00e2ncia polin\u00edfera para A. mellifera na regi\u00e3o de Vi\u00e7osa, MG (Modro et al. 2011). Neste trabalho, verificamos o efeito t\u00f3xico do n\u00e9ctar e p\u00f3len de espat\u00f3dea sobre duas esp\u00e9cies de melipon\u00edneos amaz\u00f4nicos, assim como investigamos se um evento de alta mortalidade de oper\u00e1rias na \u00e1rea de estudo poderia estar relacionada ao consumo de n\u00e9ctar e p\u00f3len dessa planta. <\/span><\/p>\n

Material e M\u00e9todos<\/b><\/span><\/p>\n

Esp\u00e9cies de abelhas e \u00e1rea de estudo<\/b><\/span><\/p>\n

As esp\u00e9cies de abelhas utilizadas para se verificar o efeito do n\u00e9ctar e p\u00f3len de S. campanulata sobre a sobreviv\u00eancia de oper\u00e1rias foram Melipona seminigra, popularmente conhecida como uru\u00e7u boca de renda, que ocorre na Amaz\u00f4nia brasileira, nos estados do Amazonas e Par\u00e1 (Camargo & Pedro 2012) (Figura 1), e M. fasciculata, uru\u00e7u cinzenta ou ti\u00faba, que ocorre nos Estados brasileiros do Maranh\u00e3o, Mato Grosso, Par\u00e1, Piau\u00ed e Tocantins (Camargo & Pedro 2012). <\/span><\/p>\n

Todos os experimentos foram realizados no melipon\u00e1rio cient\u00edfico da Embrapa Amaz\u00f4nia Oriental (1o26\u201911.52\u2019\u2019S, 48o26\u201935.50\u2019\u2019W), localizado no munic\u00edpio de Bel\u00e9m, PA, Brasil, no per\u00edodo de janeiro a maio de 2012. <\/span><\/p>\n

An\u00e1lise de Col\u00f4nias Mortas por Envenenamento<\/b> <\/span><\/p>\n

Observa\u00e7\u00f5es feitas em janeiro de 2012 em dois ninhos de M. fasciculata e tr\u00eas de M. seminigra permitiram verificar que estas col\u00f4nias estavam com sintomas de envenenamento provavelmente por n\u00e9ctar ou p\u00f3len t\u00f3xicos, sintomas que inclu\u00edam a morte de larvas e oper\u00e1rias adultas. Nessas col\u00f4nias, as larvas morriam dentro das c\u00e9lulas operculadas, antes mesmo de se transformarem em pupa. <\/span><\/p>\n

Em um est\u00e1gio inicial, as oper\u00e1rias conseguiam limpar as primeiras c\u00e9lulas com sintomas, ap\u00f3s alguns dias a mortalidade de oper\u00e1rias adultas tamb\u00e9m era intensa, n\u00e3o havendo mais a limpeza das c\u00e9lulas, atraindo for\u00eddeos, formigas e outros insetos oportunistas (Figura 2 a e b). Em algumas col\u00f4nias mais fortes, as oper\u00e1rias conseguiam manter por mais tempo a col\u00f4nia e v\u00e1rios discos de cria eram limpos e totalmente removidos, em alguns casos ficando somente a rainha com um pequeno grupo de oper\u00e1rias. Os potes de alimento permaneciam intactos at\u00e9 o momento da infesta\u00e7\u00e3o pelos insetos detrit\u00edvoros. <\/span><\/p>\n

Devido \u00e0 proximidade (cerca de 20 m) dos ninhos da \u00e1rvore de S. campanulata, foi avaliado se esse envenenamento estaria relacionado \u00e0 presen\u00e7a de p\u00f3len e n\u00e9ctar dessa esp\u00e9cie nos ninhos. Para isso, cerca de 2 ml de alimento larval de cinco c\u00e9lulas em est\u00e1gio de ovo, provenientes de duas col\u00f4nias de M. fasciculata e tr\u00eas de M. seminigra foram submetidos ao m\u00e9todo da acet\u00f3lise, utilizando a metodologia de Erdtman (1960), que consiste na utiliza\u00e7\u00e3o de anidrido ac\u00e9tico e \u00e1cido sulf\u00farico (9:1), para elimina\u00e7\u00e3o do conte\u00fado celular do gr\u00e3o de p\u00f3len. O mesmo procedimento foi realizado para cinco amostras do p\u00f3len de S. campanulata colhidas de anteras fechadas ou rec\u00e9m-abertas em laborat\u00f3rio, para compor a palinoteca que ser\u00e1 utilizada para identifica\u00e7\u00e3o do p\u00f3len desta esp\u00e9cie. <\/span><\/p>\n

Foram confeccionadas l\u00e2minas de ambos os materiais, utilizando gelatina glicerinada e parafina para selagem. As l\u00e2minas permanentes de p\u00f3len de S. campanulata foram utilizadas como refer\u00eancia para identifica\u00e7\u00e3o desta esp\u00e9cie. Foram confeccionadas duas l\u00e2minas de alimento larval para cada amostra. De cada l\u00e2mina foram contados 200 gr\u00e3os de p\u00f3len, sendo identificados os de S. campanulata por compara\u00e7\u00e3o com a l\u00e2mina de refer\u00eancia e calculado o percentual de frequ\u00eancia desta planta nas amostras.<\/span><\/p>\n

\"Figura_2\"<\/a>
Figura 2 \u2013 Col\u00f4nia com sintoma de envenenamento. a. Vis\u00e3o geral do ninho. b. Detalhe do favo de cria afetado. Fotos: Giorgio Venturieri.<\/figcaption><\/figure>\n

Delineamento Experimental<\/b><\/span><\/p>\n

Para analisar o efeito do n\u00e9ctar e p\u00f3len de S. campanulata sobre a sobreviv\u00eancia de oper\u00e1rias de M. fasciculata e M. seminigra foram conduzidos experimentos laboratoriais utilizando-se 60 oper\u00e1rias rec\u00e9m-emergidas, coletadas de quatro diferentes ninhos de cada esp\u00e9cie do melipon\u00e1rio da Embrapa Amaz\u00f4nia Oriental. As oper\u00e1rias permaneceram confinadas em caixas de polietileno (8 x 8 x 4 cm), sem presen\u00e7a de rainha, e divididos em grupos de 10 indiv\u00edduos, mantidas em estufa a temperatura em torno de 28\u00b0C e a cada dia foi feita a verifica\u00e7\u00e3o do n\u00famero de abelhas. <\/span><\/p>\n

N\u00e9ctar e p\u00f3len de S. campanulata oferecido \u00e0s oper\u00e1rias de M. fasciculata e M. seminigra, foram coletados de infloresc\u00eancias contendo bot\u00f5es florais e flores rec\u00e9m-abertas em \u00e1rvores localizadas no campus de pesquisa da Embrapa Amaz\u00f4nia Oriental em Bel\u00e9m, Par\u00e1. Uma amostra bot\u00e2nica contendo a estrutura reprodutiva da planta foi identificada e depositada no Herb\u00e1rio IAN sob o n\u00b0 187659.<\/span><\/p>\n

As oper\u00e1rias foram submetidas \u00e0 dietas: <\/span><\/p>\n

NSc- abelhas alimentadas com n\u00e9ctar de S. campanulata; NeC- abelhas alimentadas com solu\u00e7\u00e3o de sacarose a 11%; PSc- abelhas alimentadas com solu\u00e7\u00e3o de sacarose a 11% e p\u00f3len de S. campanulata; PoC- abelhas alimentadas com solu\u00e7\u00e3o de sacarose (controle n\u00e9ctar) a 11% e p\u00f3len da pr\u00f3pria esp\u00e9cie <\/span><\/p>\n

(controle p\u00f3len).<\/b> <\/span><\/p>\n

Foram feitas curvas de sobreviv\u00eancia (Kaplan-Meier) para os diferentes tratamentos de cada esp\u00e9cie. Para comparar as curvas de sobreviv\u00eancia em rela\u00e7\u00e3o ao tratamento utilizado para cada esp\u00e9cie, foi aplicado o teste de Cox-Mantel, utilizando o programa STATISTICA\u00ae 8.0. Para todos os testes foram adotados n\u00edvel de signific\u00e2ncia de 5%.<\/span><\/p>\n

\"figura<\/a>
Figura 3 \u2013 Curvas de sobreviv\u00eancia de oper\u00e1rias mantidas em confinamento em grupos de 10 indiv\u00edduos submetidos a tratamentos alimentares. NSc- abelhas alimentadas com n\u00e9ctar de Spathodea campanulata (c\u00edrculos preenchidos), C \u2013 abelhas alimentadas com solu\u00e7\u00e3o de sacarose a 11% (c\u00edrculos vazios). (a) Melipona fasciculata, (b) Melipona seminigra<\/figcaption><\/figure>\n

Resultados e Discuss\u00e3o<\/b><\/span><\/p>\n

Nas col\u00f4nias de M. fasciculata (n=2) e M. seminigra (n=3) com sintomas de envenenamento foi verificado um percentual variado de p\u00f3len de S. campanulata no alimento larval de cinco col\u00f4nias. O p\u00f3len de S. campanulata foi encontrado em todas as l\u00e2minas (n=10), sendo que em M. fasciculata os percentuais de p\u00f3len de S. campanulata foram maiores (19,3% e 13,57%) do que os de M. seminigra (3,33%; 13,06% e 5,41%). <\/span><\/p>\n

\"figura<\/a>
Figura 4 \u2013 Curvas de sobreviv\u00eancia de oper\u00e1rias mantidas em confinamento em grupos de 10 indiv\u00edduos submetidos a tratamentos alimentares. PSc- abelhas alimentadas com solu\u00e7\u00e3o de sacarose e p\u00f3len de Spathodea campanulata (c\u00edrculos preenchidos), C \u2013 abelhas alimentadas com solu\u00e7\u00e3o de sacarose e p\u00f3len da pr\u00f3pria esp\u00e9cie (c\u00edrculos vazios). (a) Melipona fasciculata, (b) Melipona seminigra<\/figcaption><\/figure>\n

Em rela\u00e7\u00e3o a sobreviv\u00eancia, a taxa de mortalidade foi maior nas abelhas que receberam n\u00e9ctar de espat\u00f3dea quando comparado ao grupo controle (Figura 3a), em ambas as esp\u00e9cies. O mesmo foi verificado em rela\u00e7\u00e3o ao p\u00f3len, sendo que as abelhas que consumiram p\u00f3len apresentaram uma mortalidade mais elevada que as do grupo controle (Figura 3b).<\/span><\/p>\n

P\u00f3len t\u00f3xico pode ser uma estrat\u00e9gia para diminuir a perda de p\u00f3len, uma vez que grande quantidade deste \u00e9 coletado pelas abelhas e utilizado na alimenta\u00e7\u00e3o da col\u00f4nia, tornando-os indispon\u00edveis para poliniza\u00e7\u00e3o (Hargreaves et al., 2009). Neste estudo, verificamos que al\u00e9m do p\u00f3len, o n\u00e9ctar de espat\u00f3dea reduziu consideravelmente a longevidade destas oper\u00e1rias, sendo o n\u00e9ctar considerado mais t\u00f3xico que o p\u00f3len. A produ\u00e7\u00e3o de n\u00e9ctar t\u00f3xico serviria como um efetivo filtro de visitantes, estimulando a especializa\u00e7\u00e3o dos polinizadores, na tentativa de impedir o roubo de n\u00e9ctar, na preven\u00e7\u00e3o da degrada\u00e7\u00e3o do n\u00e9ctar e na adultera\u00e7\u00e3o do comportamento de poliniza\u00e7\u00e3o (Adler 2000). <\/span><\/p>\n

Esta pode ser a estrat\u00e9gia adotada por S. campanulata, uma vez que Rangaiah et al. (2004), em estudos realizados na \u00cdndia, observaram que abelhas n\u00e3o s\u00e3o polinizadoras efetivas, pois visitam apenas uma \u00e1rvore e essa esp\u00e9cie apresenta autoincompatibilidade. Dessa forma, seria necess\u00e1rio que o polinizador visitasse v\u00e1rias \u00e1rvores para promover a transfer\u00eancia de p\u00f3len. As abelhas mortas no interior das flores serviriam de alimento para p\u00e1ssaros, polinizadores exclusivos desta planta, tornando a esp\u00e9cie mais atrativa para aqueles. Dessa forma, o n\u00e9ctar ou p\u00f3len podem ter a\u00e7\u00e3o qu\u00edmica que promove a mortalidade das abelhas, posteriormente utilizadas como recompensa aos polinizadores efetivos de S. campanulata, que n\u00e3o parecem ser afetados pelos compostos t\u00f3xicos presentes.<\/span><\/p>\n

Al\u00e9m de n\u00e9ctar e p\u00f3len, a secre\u00e7\u00e3o do bot\u00e3o floral tamb\u00e9m pode concorrer para a mortalidade das abelhas, como apontado por Portugal-Ara\u00fajo (1963), Trigo e Santos (2000) e Calligaris (2001), que verificaram o efeito t\u00f3xico dessa mucilagem sobre v\u00e1rias esp\u00e9cies de abelhas.<\/span><\/p>\n

Considera\u00e7\u00f5es gerais e recomenda\u00e7\u00f5es aos meliponicultores:<\/b><\/span><\/p>\n

\u00c9 importante alertar sobre os perigos do uso dessa esp\u00e9cie de planta em \u00e1rea a ser forrageada por abelhas sem ferr\u00e3o, devido a toxicidade constatada no n\u00e9ctar, p\u00f3len e mucilagem do bot\u00e3o de S. campanulata. <\/span><\/p>\n

Considerando a recente expans\u00e3o da meliponicultura para diversos fins, inclusive a poliniza\u00e7\u00e3o de culturas agr\u00edcolas (Venturieri et al. 2012), n\u00e3o se recomenda o uso o uso de espat\u00f3dea em \u00e1reas onde se pratica a meliponicultura.<\/span><\/p>\n

Agradecimentos<\/b><\/span><\/p>\n

Agradecemos \u00e0 Elizangela Rego, Lourival Lucas e Miguel Nascimento pelo apoio t\u00e9cnico. \u00c0 Funda\u00e7\u00e3o Amaz\u00f4nia Paraense de Amparo \u00e0 Pesquisa (FAPESPA) e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnol\u00f3gico (CNPq) pelo aux\u00edlio financeiro (FAPESPA ICCAF 004\/2012\/CNPQ 554318\/2010-5), atrav\u00e9s do Projeto Bionorte.<\/span><\/p>\n

Refer\u00eancias Bibliogr\u00e1ficas<\/b><\/span><\/p>\n

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TULIPEIRA-AFRICANA (Spathodea campanulata): MOCINHA OU VIL\u00c3 PARA AS ABELHAS? Ana Carolina Martins de Queiroz1, Giorgio C. Venturieri1, Felipe A. Le\u00f3n Contrera2 1 – Embrapa Amaz\u00f4nia Oriental – Laborat\u00f3rio de Bot\u00e2nica. […]<\/p>\n","protected":false},"author":1,"featured_media":0,"parent":2079,"menu_order":0,"comment_status":"open","ping_status":"open","template":"","meta":{"pmpro_default_level":"","_price":"","_stock":"","_tribe_ticket_header":"","_tribe_default_ticket_provider":"","_tribe_ticket_capacity":"0","_ticket_start_date":"","_ticket_end_date":"","_tribe_ticket_show_description":"","_tribe_ticket_show_not_going":false,"_tribe_ticket_use_global_stock":"","_tribe_ticket_global_stock_level":"","_global_stock_mode":"","_global_stock_cap":"","_tribe_rsvp_for_event":"","_tribe_ticket_going_count":"","_tribe_ticket_not_going_count":"","_tribe_tickets_list":"[]","_tribe_ticket_has_attendee_info_fields":false,"cybocfi_hide_featured_image":"","footnotes":""},"class_list":["post-2089","page","type-page","status-publish","hentry","pmpro-has-access"],"_links":{"self":[{"href":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/wp-json\/wp\/v2\/pages\/2089"}],"collection":[{"href":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/wp-json\/wp\/v2\/pages"}],"about":[{"href":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/wp-json\/wp\/v2\/types\/page"}],"author":[{"embeddable":true,"href":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/wp-json\/wp\/v2\/users\/1"}],"replies":[{"embeddable":true,"href":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/wp-json\/wp\/v2\/comments?post=2089"}],"version-history":[{"count":3,"href":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/wp-json\/wp\/v2\/pages\/2089\/revisions"}],"predecessor-version":[{"id":2091,"href":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/wp-json\/wp\/v2\/pages\/2089\/revisions\/2091"}],"up":[{"embeddable":true,"href":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/wp-json\/wp\/v2\/pages\/2079"}],"wp:attachment":[{"href":"https:\/\/apacame.org.br\/site\/wp-json\/wp\/v2\/media?parent=2089"}],"curies":[{"name":"wp","href":"https:\/\/api.w.org\/{rel}","templated":true}]}}